Le bâtiment de la Galerie est achevé en 1921. Dès lors la galerie est née, définie comme la « section artistique du musée d’État ». C’est la collection de peintures de l’ Institut Lazarev de Moscou qui est envoyée à Erevan.
En 1935, la section artistique, qui commence à s’enrichir, est transformée dans un premier temps en « Musée d’art », puis en « Galerie d’État d’Arménie » en 1947 pour devenir finalement la « Galerie nationale d’Arménie » à l’indépendance de l’Arménie en 1991. Entre temps, le musée est agrandi et une nouvelle section, plus grande, ouvre en 1978.
Depuis ses débuts, la galerie a constitué une importante collection à coups d’achats et de dons. La liste des donateurs est disponible sur le site de la galerie.
La Galerie occupe 7 étages et présente trois collections de peintures (arménien, russe, occidental), une collection de l’art antique et médiéval, un département des expositions temporaires.
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